Осташковский краеведческий музей основан в 1889 году при городском училище. В 1924 году музей становится краеведческим музеем истории родного края. С 1977 года музей является филиалом Тверского государственного объединенного музея (ГБУК ТГОМ).

Музейные экспозиции и выставки располагаются в трех зданиях, являющихся объектами культурного наследия. В Троицком соборе (XVII века) находится краеведческая экспозиция «историческое прошлое Селигерского края», а также выставка «Есть и вечно будет сорок пятый», посвященная вкладу осташей в общее дело победы над фашистской Германией в годы Великой Отечественной войны.

В четверике Троицкого собора функционирует выставка из фондовых коллекций «От ложки деревянной до тарелки иностранной», а также работает выставка «Всегда готов», приуроченная к 170-летнему юбилею Осташковской пожарной команды — первой непрофессиональной пожарной команды России.

На колокольне Троицкого собора открыты смотровая площадка и экспозиция «Осташковские колокольни и колокола».

В Воскресенской церкви (XVII века) находится концертно-выставочный зал музея, в котором с 1988 года проходят концерты фестиваля искусств «Музыкальные вечера на Селигере».

В здании по улице Володарского располагаются фондохранилище музея и небольшой выставочный зал. Здесь работает выставка «Мир забытого прошлого», рассказывающая о крестьянском и городском укладе жизни.

Осташковский краеведческий музей занимается активной выставочной деятельностью, в музейных залах проходят различные концерты, фестивали. Музей работает со школьниками по программе дополнительного эстетического воспитания «Осташков художественный». Музей активно занимается с молодёжью, проводя уроки краеведения, истории Отечества, молодёжные краеведческие чтения, краеведческие игры и викторины.