Музей был открыт 3 июня 1972 г. В основу экспозиции положен проект, разработанный сотрудниками Государственного музея А.С. Пушкина в Москве.

Творческий коллектив сотрудников Тверского государственного музея во главе с Л.А. Казарской создал экспозицию, посвященную проездам А.С. Пушкина по тракту Санкт-Петербург — Москва, его дорожным впечатлениям и их отражению в его творчестве. Документальный показ «Государевой дороги» представлен картами почтовых дорог Новгородской и Тверской губерний, планами и видами городов и почтовых станций.

В экспозиции — сани, детали конской упряжи, элементы условной дорожной экспозиции, портреты тверских знакомых поэта. Работающая с 1979 г. экспозиция музея «Петербургско-Московский тракт в жизни и творчестве А.С. Пушкина» построена таким образом, что посетитель как бы действительно проезжает с Пушкиным из Петербурга в Москву через разные города. Она начинается с Петербурга.

В уездном городе Торжке, уютно и живописно расположившемся по обоим берегам Тверцы, Пушкин бывал проездом 25 раз. Показана в экспозиции и Тверь, которая также стояла на «Государевой дороге» и которую Пушкин проезжал много раз.

Музей является участником межрегионального брендового маршрута «Государева дорога».