Отдел истории расположен в здании бывшего музея Восточно-сибирского отдела Русского географического общества, построенном в 1883 году по проекту инженера-архитектора Розена в мавританском стиле. Само здание стало памятником знаменитым исследователям Азии, чьи имена высечены на его фризе: Беринг, Врангель, Георги, Гмелин, Гумбольдт, Крашенников, Ледебур, Мессершмидт, Миддендорф, Миллер, Паллас, Стеллер, Маак, Максимович, Норденшельд, Пржевальский, Турчанинов и Черский.

В отделе истории представлены постоянные экспозиции:

1. «Этнография народов Восточной Сибири. Буряты, эвенки, тофалары». Потомками древнейшего населения Восточной Сибири из современных коренных народов являются эвенки. Другой народ, живущий в Иркутской области, — тофалары. А крупнейший из коренных народов Сибири — буряты — насчитывает почти полмиллиона человек, из них 80 000 — в Иркутской области.
2. «Археологические коллекции». На месте Иркутска человеческие поселения существовали еще в эпоху палеолита, около 25 000 лет назад. Это подтверждается многочисленными археологическими находками, находящимися в фондах музея и представленными в экспозиции.
3. «Присоединение и хозяйственное освоение Приангарья русскими». В Восточную Сибирь русские пришли в 20-х годах XII века. А 6 июля 1661 года боярский сын и казачий сотник Яков Похабов отписал енисейскому воеводе о строительстве острога на Верхоленской стороне при впадении реки Иркута. С этого момента ведется отсчет истории города.
4. «Страницы истории XX века». В этой экспозиции раскрывается вся история Иркутской области на протяжении более чем 100 лет: начиная со строительства Транссибирской магистрали советского периода и заканчивая последними событиями современности.